Toxicología de Fauna Silvestre

El grupo de Ecotoxicología del IREC se crea a mediados de 2003 y desde entonces trabaja en la evaluación de la exposición a diferentes tipos de tóxicos en la fauna silvestre, así como en los efectos que pueden tener en el individuo y en la conservación de las poblaciones. Además estudiamos las implicaciones en seguridad alimentaria que este tipo de contaminación supone para la carne de caza.

La malvasía cabeciblanca (Oxyura leucocephala) es objeto de nuestros estudios por ser una anátida amenazada con una alta incidencia de plumbismo (Foto: M.A. Taggart).

img_57aba9c8bae31Los contaminantes y escenarios estudiados son diversos e incluyen los plaguicidas y fertilizantes usados en la agricultura, la contaminación por metales pesados originados por antiguas actividades mineras en zonas que actualmente se dedican a la producción de caza mayor, la contaminación asociada con el uso de munición de plomo o el impacto de toxinas y agentes microbiológicos en la calidad de la carne de caza.

En la actualidad este grupo forma parte de la red temática de Ecotoxicología (www.ecotox.csic.es), formada por grupos de investigación del CSIC (más información).

Colaboradores

Antiguos integrantes del grupo

  • Vidal Roig, Dolors. Área de Microbiología Departamento de Ciencias Médicas. Facultad de Medicina. Universidad de Castilla-La Mancha, España. MariaDolors.Vidal(a)uclm.es
  • Díaz Sánchez, Sandra. Department of Food Science and Technology. University of Tennessee, EE.UU. Sandra.Diaz(a)uclm.es
  • Sánchez Prieto, Sergio. Laboratorio de Enterobacterias, Servicio de Bacteriología, Centro Nacional de Microbiología, Instituto de Salud Carlos III, España. sergio.sanchez(a)isciii.es
  • Rodríguez-Estival, Jaime. Department of Ecosystem and Public Health, Faculty of Veterinary Medicine, University of Calgary, Canadá. jaime.rodriguezestival(a)ucalgary.ca
  • Taggart, Mark A. Environmental Research Institute (ERI), University of the Highlands and Islands. Escocia, Reino Unido. Mark.Taggart(a)uhi.ac.uk

Contaminación por metales pesados originada por la actividad minera

La actividad minera de metales pesados deja un legado de contaminación por niveles elevados de metales pesados en suelos y plantas que se transfieren también a los animales que habitan estas zonas, incluidas las especies de caza su la carne . En este tema trabajamos estudiando efectos subletales de la contaminación en los animales expuestos en el campo.

Proyecto en curso: GENEROSI- Contaminant-driven genetic erosion: consequences on the viability of Amphibia populations. Fundação para a Ciência e a Tecnologia (Portugal). Junio 2013 – Junio 2016.

Foto 1. Un ciervo ibérico (Cervus elaphus hispanicus) aparece al pie de la escombrera de la Mina de Horcajo en la provincia de Ciudad Real (Autor: R. Mateo)
Ecotoxicología del perdigón de plomo: intoxicación en aves e implicaciones en toxicología alimentaria

La acumulación de perdigones de plomo en los sedimentos de los humedales alrededor de los puestos de caza produce elevadas prevalencias de plumbismo en aves acuáticas en España. Actualmente, tras la prohibición del perdigón de plomo para la caza en zonas húmedas, estamos empezando a observar una menor tasa ingestión de perdigones de plomo que se refleja a su vez en una menor contaminación de la carne de caza. En esta línea se trabaja en los efectos del plomo en las aves, tanto en campo como de forma experimental, y en las implicaciones que tiene esta contaminación a nivel poblacional y en la seguridad alimentaria de la carne de caza.

Foto 2. Contenidos de la molleja de un porrón europeo (Aythya ferina) con fracciones grit de diferente tamaño y con perdigones de plomo (gis) y acero (rojizo) (Autor: R. Mateo)

Estudio del efecto del uso de plaguicidas y otros agroquímicos en las especies cinegéticas de medio agrícola

El uso de plaguicidas en la agricultura incide negativamente en la sostenibilidad de la caza. Los efectos que tiene el uso de agroquímicos pueden ser tanto indirectos, debidos a la reducción de la biodiversidad y la biomasa aprovechable por la especies de caza, como por el efecto tóxico directo que algunos plaguicidas pueden tener sobre los animales. En esta línea se trabaja estudiando el riesgo de exposición y los efectos de los plaguicidas y otros agroquímicos en los animales silvestres mediante estudios de campo y experimentales.

Foto 3. El uso de herbicidas afecta a la disponibilidad de hábitat de muchas especies, incluidas las cinegéticas. (Autor: R. Mateo)

Diagnóstico de intoxicaciones accidentales e intencionadas en fauna silvestre

Una de las causas de mortalidad más importantes en la fauna silvestre son las intoxicaciones intencionadas mediante el uso ilegal de veneno para matar depredadores que producen pérdidas en las producciones ganaderas, cinegéticas y agrícolas. En esta línea se trabaja en las técnicas para el diagnóstico de intoxicaciones mediante técnicas de análisis químico y biomarcadores. La monitorización llevada a cabo permite obtener unos datos epidemiológicos de utilidad para un mejor control del uso ilegal del veneno.

Foto 4. Buitre leonado intoxicado de forma secundaria al comer el cadáver de un zorro envenenado (Autor: R. Mateo)

Monitorización de contaminantes orgánicos persistentes en fauna silvestre

Los compuestos organoclorados como el p,p’-DDE son acumulados en los tejidos de los animales que ocupan niveles altos de la cadena trófica, como son todos los depredadores, llegando a producirles efectos adversos en la reproducción, la función inmune u otros mecanismos mediados por el sistema endocrino. En esta línea estudiamos los factores que definen el riesgo de exposición a contaminantes persistentes y los efectos que estos pueden tener en los animales en el campo.

Foto 5. Huevo de pagaza piconegra (Gelochelidon nilotica), una especie que actualmente todavía presenta niveles muy elevados de plaguicidas organoclorados (Autor: A. Pérez de Vargas)
Contaminación química en las Tablas de Daimiel por vertidos de aguas residuales

Varios humedales manchegos reciben aguas residuales tratadas de forma más o menos directa de las poblaciones cercanas. Las Tablas de Daimiel sufre el efecto de los vertidos a través de los dos ríos que las abastecen, el Gigüela y el Guadiana, ya que las poblaciones que se encuentran aguas arriba carecen de sistemas efectivos de tratamiento de los vertidos. Los vertidos de aguas residuales, además de afectar negativamente a parámetros fisicoquímicos del agua, portan contaminantes químicos de muy diversos tipos. Esta línea recientemente iniciada abarca desde efectos sobre el desarrollo de los macrófitos acuáticos hasta efectos de disrupción endocrina en las aves acuáticas.

Proyecto en curso: Evaluación del impacto ambiental de la contaminación química en la avifauna de las Tablas de Daimiel. Organismo Autónomo de Parques Nacionales, Ref. 755/2012. Diciembre 2012 – Diciembre 2015.

Foto 6. Cercados para estudiar el crecimiento de carófitos en el Parque Nacional de Las Tablas de Daimiel (Autor: R. Mateo)

Desarrollo de biomarcadores y métodos no invasivos en toxicología de fauna silvestre

De forma transversal, trabajamos en el estudio de nuevos biomarcadores y métodos de muestro que no conlleven la captura de los animales a estudiar. En algunos casos es posible llegar a valorar la exposición a contaminantes y la aparición de efectos de dicha exposición en muestras no invasivas como heces o plumas. Muchos de estos biomarcadores con los que trabajamos (estrés oxidativo, vitaminas, carotenoides, porfirinas y biliverdina) son de utilidad para otros grupos de investigación como marcadores de calidad del individuo.

Foto 7. Las heces de las aves permiten determinar la exposición a metales pesados y a su vez observar efectos que dichos metales tienen en la síntesis de las porfirinas (Autor: M. Martínez Haro)

Botulismo en aves acuáticas

Los humedales manchegos, como la mayoría de los humedales españoles, presentan brotes esporádicos de botulismo que pueden llegar a matar a miles de aves acuáticas. La detección y cuantificación del gen de la toxina botulínica por la técnica de PCR a tiempo real nos sirve para investigar los factores que desencadenan los brotes. En esta línea se ha estudiado la epidemiología de esta enfermedad en los humedales manchegos.
Foto 8. Los brotes de botulismo afectan a numerosas especies de aves, incluidas algunas en peligro de extinción como la malvasía cabeciblanca (Oxyura leucocephala) (Autor: I. Anza)

Enteropatógenos en la carne de caza

La caza mayor puede contener bacterias enteropatógenas que pueden transmitirse a las personas, bien por ingestión de carnes poco cocinadas o bien por consumo de productos o preparados cárnicos. Se han estado realizando estudios de algunos de esos enteropatógenos (Salmonella, Campylobacter y E. coli verotoxigénicos) para ver las prevalencias de portadores en fincas, portadores en canal y en preparados cárnicos destinados al consumo humano para evaluar los factores de riesgo asociados y poder actuar sobre ellos.

Foto 9. Canal de ciervo común (Autor: R. Mateo)

Capítulos de libros

    • Anza, I., Vidal., D., Sánchez-Prieto, S., Díaz-Sánchez, S., Martínez, C., Laguna, C., Chicote, A., Gosálbez, R.U., Florín, M., Mateo, R. 2013. Estudio de los riesgos sanitarios para las aves acuáticas asociados con el abastecimiento de las Tablas de Daimiel y otros humedales manchegos con aguas residuales tratadas. En: L. Ramírez & B. Asensio (Eds.) Proyectos de Investigación en Parques Nacionales: 2009-2012. Organismo Autónomo de Parques Nacionales. Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente. Madrid, España. pp. 7-24.

    • Ayres, C., Ayllón, E., Bosch, J., Montori, A., Ortiz-Santaliestra, M., Sancho, V. 2013. Conservation and declines of amphibians in Spain. En: H. Heatwole & J.W. Wilkinson (Eds.) Amphibian Biology, Vol 11. Status of Conservation and Decline of Amphibians: Eastern Hemisphere. Part 3. Western Europe. Pelagic Publishing. Exeter, Reino Unido. pp. 87-91.

    • López-Antia, A., Ortiz-Santaliestra, M.E., Mateo, R. (2011). Impacto de la intensificación agrícola y el uso de agroquímicos en la conservación de la fauna silvestre. En Agricultura Ecológica de Secano. Meco Murillo, R., Lacasta Dutoit, C., Moreno Valencia, M.M. (Coord.), pp 357-376. Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino, Junta de Comunidades de Castilla-La Mancha, Sociedad Española de Agricultura Ecológica, Ediciones Mundi-Prensa. Madrid

    • Mateo, R. 2009. Lead poisoning in wild birds in Europe and the regulations adopted by different countries. En R. T. Watson, M. Fuller, M. Pokras y W. G. Hunt, (Eds.). Ingestion of Lead from Spent Ammunition: Implications for Wildlife and Humans. The Peregrine Fund. Boise, Idaho, USA, pp. 71-98. Link: http://www.peregrinefund.org/lead_conference/PDF/0107%20Mateo.pdf

    • Mateo, R. 2009. Efectos de la contaminación y ecotoxicología en especies de aguiluchos. En S. Alarcos, M.J. Palacios y T. Álvarez (Coord.). Conservación y situación poblacional de los aguiluchos en Eurasia. Junta de Extremadura. Badajoz, España, pp. 71-80

  • Vidal, D., Taggart, M.A., Höfle, U., González, R., Cifuentes, A., Sánchez-Hernández, L., Barcenilla, J., Jiménez, B., Green, A.J., Mateo, R. 2009. Análisis del riesgo de intoxicación por botulismo en malvasía cabeciblanca y otras especies de aves acuáticas en las Tablas de Daimiel y humedales cercanos. En: L. Ramírez & B. Asensio (Eds.) Proyectos de Investigación en Parques Nacionales 2005-2008. pp. 229-247. Organismo Autónomo de Parques Nacionales. Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente. Madrid, España. pp. 7-24.

Publicaciones en revistas científicas

2015

• Castellanos, P., del Olmo, E., Fernández-Santos, M.R., Rodríguez-Estival J., Garde, J.J., Mateo, R. 2015. Increased chromatin fragmentation and reduced acrosome integrity in spermatozoa of red deer from lead polluted sites. Science of the Total Environment 505: 32–38.

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• García-de Blas, E., Mateo, R., Alonso-Álvarez, C. 2015. Accumulation of dietary carotenoids, retinoids and tocopherol in the internal tissues of a bird: a hypothesis for the cost of producing colored ornaments. Oecologia 177: 259–271.

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• López-Perea, J.J., Camarero, P.R., Molina-López, R.A., Parpal, L., Obón, E., Solá, J., Mateo, R. 2015. Interspecific and geographical differences in anticoagulant rodenticide residues of predatory wildlife from the Mediteranean region of Spain. Science of the Total Environment 511: 259-267.

2014

• Álvarez-Lloret, P., Rodríguez-Navarro, A.B., Romanek, C.S., Ferrandis, P., Martínez-Haro, M., Mateo, R. 2014. Effects of lead shot ingestion on bone mineralization in a population of red-legged partridge (Alectoris rufa). Science of the Total Environment 466-467: 34-39 (2014).

• Anza, I., Skarin, H., Vidal, D., Lindberg, A., Båverud, V., Mateo, R. 2014. The same clade of Clostridium botulinum strains is causing avian botulism in southern and northern Europe. Anaerobe 26: 20-23.

• Anza, I., Vidal, D., Laguna, C., Díaz-Sánchez, S., Sánchez, S., Chicote, A., Florín, M., Mateo, R. 2015. Eutrophication and bacterial pathogens as risk factors for avian botulism outbreaks in wetlands receiving effluents from urban wastewater treatment plants. Applied and Environmental Microbiology 80: 4251-4259.

• Anza, I., Vidal, D., Mateo, R. 2014. New insight in the epidemiology of avian botulism outbreaks: necrophagous flies as vectors of C. botulinum type C/D. Environmental Microbiology Reports 6: 738–743.

• García-de Blas, E., Mateo, R., Guzmán Bernardo, F.J., Rodríguez Martín-Doimeadios, R.C., Alonso-Álvarez, C. 2014. Astaxanthin and papilioerythrinone in the skin of birds: A chromatic convergence of two metabolic routes with different precursors? Naturwissenschaften 101: 407–416.

• Gómez-Ramírez, P., Shore, R.F., van den Brink, N.W., van Hattum, B., Bustnes, J.O., Duke, G., Fritsch, C., García-Fernández, A.J., Helander, B.O., Jaspers, V., Krone, O., Martínez-López, E., Mateo, R., Movalli, P., Sonne, C. 2014. An overview of existing raptor contaminant monitoring activities in Europe. Environment International 67: 12–21.

• Lopez-Antia, A., Ortiz-Santaliestra, M.E., Mateo, R. 2014. Experimental approaches to test pesticide-treated seed avoidance by birds under a simulated diversification of food sources. Science of the Total Environment 496: 179–187.

• Mateo, R., Vallverdú-Coll, N., López-Antia, A., Taggart, M.A., Martínez-Haro, M., Guitart, R., Ortiz-Santaliestra, M.E. 2014. Reducing Pb poisoning in birds and Pb exposure in game meat consumers: The dual benefit of effective Pb shot regulation. Environment International 63: 163–168.

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• Porrero, M.C.; Mentaberre, G.; Sánchez, S.; Fernández-Llario, P.; Casas-Díaz, E.; Mateos, A.; Vidal, D.; Lavín, S.; Fernández-Garayzábal, J.-F.; Domínguez, L. 2014. Carriage of Staphylococcus aureus by free-living wild animals in Spain. Applied and Environmental Microbiology 80: 4865 – 4870.

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• Ruuskanen, S., Laaksonen, T., Morales, J., Moreno, J., Mateo, R., Belskii, E., Bushuev, A., Järvinen, A., Kerimov, A., Krams, I., Morosinotto, C. Mänd, R., Orell, M., Qvarnström, A., Slater, F., Tilgar, V., Visser, M.E., Winkel, W. Zang, H., Eeva, T. 2014. Large-scale geographical variation in eggshell metal and calcium content in a passerine bird (Ficedula hypoleuca). Environmental Science and Pollution Research 21: 3304-3317.

• Shore, R.F., Taggart, M.A., Smits, J., Mateo, R., Richards, N.L., Fryday, S. 2014. Detection and drivers of exposure and effects of pharmaceuticals in higher vertebrates. Philosophical Transactions of the Royal Society (London) B, Biological Sciences 369: 20130570.

2013

• Ballesteros, C., Sage, M., Fisher, P., Massei, G., Mateo, R., de la Fuente, J., Rossi, S., Gortázar, C. 2013. Iophenoxic acid as a bait marker for wild mammals: efficacy and safety considerations. Mammal Review 43:156–166.

• Castellanos, P., Maroto-Morales, A., García-Álvarez, O., Garde, J.J., Mateo, R. 2013. Identification of optimal concentrations and incubation times for the study of in vitro effects of Pb in ram spermatozoa. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology 91:197–201.

• Díaz-Sánchez, S., López-Antia, A., Gamino, V., Sánchez, S., Ewers,C., Höfle, U. 2013. A colibacillosis outbreak in farmed red-legged partridges (Alectoris rufa). Avian Diseases 57: 143-146.

• Díaz-Sánchez, S., Sánchez, S., Herrera-León, S., Porrero, C., Blanco, J., Dahbi G., Mora, A., Mateo, R., Vidal, D. 2013. Prevalence of Shiga toxin-producing Escherichia coli, Salmonella spp. and Campylobacter spp. in large game intended for consumption: relationship with management practices and livestock influence. Veterinary Microbiology 163:274–281.

• García-de Blas, E., Mateo, R., Viñuela, J., Pérez-Rodríguez, L., Alonso-Álvarez, C. 2013. Free and esterified carotenoids in ornaments of an avian species: the relationship to color expression and sources of variability. Physiological and Biochemical Zoology 86:483-498.

• Lopez-Antia, A. Ortiz-Santaliestra, M.E. Mougeot, F., Mateo, R. 2013. Experimental exposure of red-legged partridges (Alectoris rufa) to seeds coated with imidacloprid, thiram and difenoconazole. Ecotoxicology 22:125-118.

• Martinez-Haro, M., Taggart, M., Lefranc, H., Martín-Doimeadiós, R.C., Green, A.J., Mateo, R. 2013. Monitoring of Pb exposure in waterfowl ten years after a mine spill through the use of noninvasive sampling. PLoS ONE 8:e57295.

• Morales, J. Ruuskanen, S., Laaksonen, T., Eeva, T., Mateo, R., Belskii, E., Ivankina, E.V., Järvinen, A., Kerimov, A., Korpimäki, E., Krams, I., Mänd, R., Morosinotto, C., Orell, M., Qvarnström, A., Siitari, H., Slater, F.M., Tilgar, V., Visser, M.E., Winkel, W., Zang, H., Moreno, J. 2013. Variation in eggshell traits between geographically distant populations of pied flycatchers Ficedula hypoleuca. Journal of Avian Biology 44:111–120.

• Ortiz-Santaliestra, M.E., Rittenhouse T.A.G., Cary, T.L., Karasov, W.H. 2013. Interspecific and postmetamorphic variation in susceptibility of three North American anurans to Batrachochytrium dendrobatidis. Journal of Herpetology 47:286-292.

• Porrero, M.C., Mentaberre, G., Sánchez, S., Fernández-Llario, P., Gómez-Barrero, S., Navarro-Gonzalez, N., Serrano, E., Casas-Díaz, E., Marco, I., Fernández-Garayzabal, J.F., Mateos, A., Vidal, D., Lavín, S., Domínguez, L. 2013. Methicillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) carriage in different free-living wild animal species in Spain. The Veterinary Journal 198:127–130.

• Rodríguez-Estival, J., Álvarez-Lloret, P., Rodríguez-Navarro, A.B., Mateo, R. 2013. Chronic effects of lead (Pb) on bone properties in red deer and wild boar: relationship with vitamins A and D3. Environmental Pollution 174:142-49.

• Rodríguez-Estival, J., Pérez de la Lastra, J.M, Ortiz-Santaliestra, M.E., Vidal, D., Mateo, R. 2013. Expression of immunoregulatory genes and its relationship with Pb exposure and Pb-mediated oxidative stress in wild ungulates from an abandoned mining area. Environmental Toxicology and Chemistry 32:876–883.

• Sánchez, S., Díaz-Sánchez, S., Martinez, R., Llorente, M.T., Herrera-Leon, S., Vidal, D. 2013. The new allelic variant of the subtilase cytotoxin (subAB2) is common among Shiga-toxin producing Escherichia coli strains from large game animals and their meat and meat products. Veterinary Microbiology, 166: 3-4.

• Vidal, D., Anza, I., Taggart, M.A., Pérez-Ramírez, E., Crespo, E., Hofle, U., Mateo, R. 2013. Environmental factors influencing the prevalence of Clostridium botulinum type C/D mosaic strain in nonpermanent Mediterranean wetlands. Applied and Environmental Microbiology 79:4264-4271.

• Mateo, R., Vallverdú-Coll, N., Ortiz-Santaliestra, M.E. 2013. Intoxicación por munición de plomo en aves silvestres en España y medidas para reducir el riesgo. Ecosistemas 22: 61-67.

• Ortiz-Santaliestra, M.E., Egea-Serrano, A. 2013. Análisis del impacto de la contaminación química sobre la herpetofauna: nuevos desafíos y aplicaciones prácticas. Boletín de la . Asociación Herpetológica Española 24: 2-34.

2012

    • Álvarez-Lloret, Rodríguez-Estival, J., Mateo, R., Rodríguez-Navarro, A.B. 2012. Relación entre la mineralización del tejido óseo y la homeostasis de vitaminas en organismos. Geo-Temas 13: 335.

  • Berzas Nevado, J.J., Rodríguez Martín-Doimeadios, R.C., Mateo, R., Rodríguez Fariñas, N., Rodríguez-Estival, J., Patiño Ropero, M.J. 2012. Mercury exposure and mechanism of response in large game using the Almadén mercury mining area as a case of study. Environmental Research 112: 58-66.
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2011

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  • Brooke, M., Cuthbert, R., Mateo, R., Taggart, M.A. 2011. An experimental test of the toxicity of cereal pellets containing brodifacoum to the snails of Henderson Island, South Pacific. Wildlife Research 38: 34–38.
  • Bryszewska, M.A., Sanz, E., Sanz-Landaluze, J., Muñoz-Olivas, R., Ortiz-Santaliestra, M.E., Cámara, C. 2011. Evaluation of arsenic biotransformation by Iberian green frog during metamorphosis. Journal of Analytical Atomic Spectrometry 26: 178-186.
  • Cardiel, I.E., Taggart, M.A., Mateo, R. 2011. Use of the ratio Pb-Al to discriminate between internal and external deposition of Pb in feathers. Ecotoxicology and Environmental Safety 74: 911–917.
  • Cuthbert, R., Taggart, M.A., Prakash, V., Saini, M., Swarup, D., Upreti, S., Mateo, R., Chakraborty, S.S., Deori, P., Green, R.E. 2011. Effectiveness of action in India to reduce exposure of Gyps vultures to the toxic veterinary drug diclofenac. PLoS ONE 6(5): e19069
  • Cuthbert, R.J., Prakash, V., Saini, M., Upreti, S., Swarup, D., Das, A., Green, R.E., Taggart, M. 2011. Are conservation actions reducing the threat to India’s vulture populations? Current Science 101: 1480-1484.
  • Díaz, S., Vidal, D., Herrera-León, S., Sánchez, S. 2011. Sorbitol-fermenting, ?-glucuronidase-positive Shiga toxin-negative Escherichia coli O157:H7 in free-ranging red deer in south-central Spain. Foodborne Pathogens and Disease 8: 1313-1315.
  • Fernández-Benéitez, M.J., Ortiz-Santaliestra, M.E., Lizana, M., Diéguez-Uribeondo, J. 2011. Differences in susceptibility to Saprolegnia infections among embryonic stages of two anuran species. Oecologia 165: 819-826.
  • Garcia-de Blas, E., Mateo, R., Viñuela, J., Alonso-Álvarez, C. 2011. Identification of carotenoid pigments and their fatty acid esters in an avian integument combining HPLC-DAD and LC-MS analyses. Journal of Chromatography B 879: 341–348.
  • Hargitai, R., Mateo, R., Torok, J. 2011. Shell thickness and pore density in relation to shell colouration, environmental factors and female characteristics in the collared flycatcher. Journal of Ornithology 152: 579-588.
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  • Martinez-Haro, M., Green, A.J., Acevedo, P., Mateo, R. 2011. Use of grit supplements by waterbirds: an experimental assessment of strategies to reduce lead poisoning. European Journal of Wildlife Research 57:475-484.
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Rodríguez-Estival, Jaime. Contaminación por plomo en caza mayor y ganadería en la zona minera del Valle de Alcudia y Sierra Madrona: uso de biomarcadores para el estudio de efectos subletales. Director: Rafael Mateo Soria. Programa de Doctorado Biología y Tecnología de Recursos Cinegéticos, UCLM, Instituto de Investigación en Recursos Cinegéticos (IREC), Departamento de Ciencia y Tecnología Agroforestal y Genética, Universidad de Castilla-La Mancha. 08/03/2012.

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Martínez Haro, Mónica. Contaminación por perdigones de plomo en humedales y evaluación de los aportes de grit como medida para reducir el plumbismo en aves acuáticas. Directores: Rafael Mateo Soria, Andrew J. Green. Programa de Doctorado Biología y Tecnología de Recursos Cinegéticos, UCLM, Instituto de Investigación en Recursos Cinegéticos (IREC), Departamento de Ciencia y Tecnología Agroforestal y Genética, Universidad de Castilla-La Mancha. 26/07/2010.